Прототип представили на автошоу в Турине в 1965 году, то есть, всего лишь через два года после прототипа Lamborghini 350 GTV. Точнее, представлено было оригинальное шасси-монокок с новым двигателем V12, установленным поперечно около задних колес. Представление полноценного автомобиля состоялось в следующем году в Женеве.
Назвали новинку Miura — в честь заводчика быков дона Эдуардо Миура. Индекс P400 означал, что 4-литровый двигатель установлен поперечно и располагается перед задней осью. Разгон до «сотни» занимал у новой модели менее 6 секунд (5,7, если точнее), а максимальная скорость перевалила за 270 км/ч. Напомним, что это серийная машина, выпуск которой начался в 1966 году. Lamborghini Miura P400 значительно превосходила все аналогичные разработки того времени.
Первая серийная модификация Lamborghini Miura появилась 1969-м, когда была представлена Miura P400 S. Обновления включали в себя переработку подвески, комплектацию новой резиной, более толстую кузовную сталь, а также вентилируемые тормозные диски и автоматические стеклоподъемники. Незначительные изменения коснулись интерьера и двигателя, мощность которого дошла до тех 370 л.с., которые прежде были заявлены лишь номинально.
Два года спустя, в 1971-м (то есть, через пять лет после начала серийного производства), вновь была произведена модернизация Lamborghini Miura. Новинка с измененными подвеской и обводами кузова получила индекс P400 SV. Мощность двигателя довели до 385 л.с. и стали устанавливать новый дифференциал. SV выпускались на протяжении еще пары лет, после чего Lamborghini Miura сняли с производства. Компании потребовались дополнительные мощности для производства модели Countach.
В 1968 году появляется эксклюзивная разработка Lamborghini Miura P400 Roadster. Итальянцы много потрудились над аэродинамикой этой открытой версии — вследствие некоторого изменения кузова максимальная скорость превысила 300 км/ч. Miura Roadster также известна как Spider или Spyder, но эти названия не являлись официальными. Годом позже машину обновили, результатом чего стало появление Lamborghini Miura с индексом Zn75. Ее показывали на всех значимых автомобильных выставках, а потом продали на аукционе. В начале 80-х она оказалась в бостонском музее транспорта. Местонахождение Zn75 в настоящее время достоверно неизвестно, но существует версия, что она перевезена в Японию.
1970-й стал годом, когда появился экспериментальный автомобиль Lamborghini Miura Jota, которая стала самой эффектной модификацией серии. Усовершенствованием Jota к собственному удовольствию занимался Боб Уоллос, увлекшийся этим в качестве хобби. С серийными версиями Miura эту модификацию роднила лишь внешность, а все внутри было полностью переделано — и интерьер, и подвеска, и двигатель. Мощность мотора составила 440 л.с. Через полтора года Miura Jota, приобретенная одним из крупнейших итальянских промышленников, была уничтожена. Во время поездки, после удара о препятствие, машина загорелась и сгорела дотла. Впоследствии некоторые энтузиасты пытались переделать серийные Lamborghini Miura, создав «вторую Jota», но это в полной мере не удалось никому.